V roce [[1905]] protojerej pravoslavné [[ChrámKostel svatého Mikuláše (Staré Město)|parafie sv. Mikuláše]] v Praze, duchovní otec [[Nikolaj Nikolajevič Ryžkov]] získal od městské rady na Olšanských hřbitovech místo, jež mělo být určené pro pohřbívání osob pravoslavného vyznání. O dva roky později byl vytvořen projekt, podle kterého měl být v určeném místě vystavěna pohřební kaple. Otec Ryžkov začal sbírat peníze na její výstavbu, avšak nakonec k realizaci nedošlo. Idea výstavby chrámu se vrátila po roce [[1921]], kdy prudce vzrostl počet pravoslavných Rusů žijících v Praze z důvodu emigrace po vypuknutí [[Občanská válka v Rusku|občasnké války]] v [[Rusko|Rusku]]. Emigranti organizovaní v Bratrstvu Zesnutí Matky Boží, získali poparcie tehdejšího [[Československo|československého]] předsedy vlády [[Karel Kramář|Karla Kramáře]]. Ten zorganizoval novou sbírku peněz, při níž byly shromážděny 4/5 potřebné sumy na realizaci. Na financování stavby se podílela ruská komunita žijící v tehdejším [[Československo|Československu]], předseda první československé vlády [[Karel Kramář]] a finanční prostředky přišly též z [[Jugoslávie|jugoslávského]] [[Srbsko|Srbska]]. Nemalý dar poskytl anonymně např. také [[Antonín Švehla]]. Na nákup pětice zvonů pro kostel se společně složili pražský pravoslavný biskup Sergej (Korolov), [[Západoevropský exarchát ruské pravoslavné církve|exarcha pro západní Evropu]] metropolita [[Eulogius (Giorgijevskij)]], ruské společenství v Československu a také jugoslávský král [[Alexandr I. Jugoslávský|Alexandr I.]]
11. září [[1924]] biskup [[Sergij (Koroljov)]] posvětil základní kámen kostela. Projekt vypracoval prof. [[Vladimír Brandt]] za pomoci studentů architektury N. Paškovského a S. Klodta. Inspiroval se staroruskou architekturou chrámů v [[Nižní Novgorod|Nižním Novgorodu]] a [[Pskov]]ě. Na stavebních pracích se dobrovolně podíleli Rusové žijící v Praze, pod vedením inženýrů A. Mirkoviče, S. Věličkina a P. Nachodkina. Po dokončení stavebních prací byl chrám [[22. listopad]]u [[1925]] vysvěcen metropolitou Eulogiem (Georgijevským). Události se účastnili také obecní představitelé čs. vlády. Objekt byl zapsán do parafie chrámu sv. Mikuláše v Praze jako pomocný chrám.
V roce [[1945]] byl chrám sv. Mikuláše uzavřen, což způsobilo, že se hřbitovní kaple stala dočasným sídlem parafie. V letech [[1973]]-[[1974]] byl kostel z iniciativy metropolity [[Doroteje (Filip)|Doroteje]] celkově zrekonstruován.
